Écriture : Clara Hozer
Relecture scientifique : Baptiste Barrillot et Paul-Antoine Libourel
Relecture de forme : Sylvain Le Grill et Lucile Rey

Temps de lecture : environ 12 minutes.
Thématiques : Comportement animal (Biologie)

Publication originale : Lesku J. A. et al., Adaptive Sleep Loss in Polygynous Pectoral Sandpipers, Science, 2012. DOI : 10.1126/science.1220939

Dormir moins est-il un booster de reproduction ? Peut-être bien chez une espèce de bécasseaux arctiques ! Une équipe de recherche allemande a en effet observé que certains bécasseaux mâles étaient capables de drastiquement réduire la durée de leur sommeil, leur laissant davantage le temps pour conter fleurette aux femelles et ainsi maximiser leurs chances de se reproduire.

Dans la nature, tout est question d’équilibre et de compromis. En matière de temps, par exemple, il est parfois difficile de jongler entre temps passé à dormir, temps passé à se nourrir, et temps passé à se reproduire. Si on passe trop de temps à faire à manger, on a moins le temps de dormir, si on passe trop de temps à dormir, on a moins le temps de se reproduire… Dur dur de trouver le bon équilibre ! Si le temps passé à dormir était représenté par une tour du jeu « Jenga » (vous savez, ce jeu où les joueur·ses doivent retirer un à un les blocs de bois empilés d’une tour sans la faire s’effondrer), chaque bloc de bois représenterait une certaine durée de sommeil. On peut moduler notre quantité de sommeil en retirant certains blocs de la tour en fonction de nos besoins et des moments de la vie. En période d’examens par exemple, nous pouvons choisir de sacrifier quelques heures de sommeil pour terminer nos révisions. Cependant, il faut maintenir la tour en équilibre : si on en retire trop de blocs, gare à l’effondrement ! Troubles de l’apprentissage, baisse de l’attention et problème de vigilance (pour ne citer qu’eux) sont des conséquences néfastes bien connues du manque de sommeil. Et pourtant… qui n’a jamais rêvé de retirer quelques blocs de sommeil, et ce, sans que la tour ne s’effondre ? Incroyable mais vrai, certains oiseaux l’ont fait !

L’art de démanteler la tour de sommeil sans la faire tomber : le secret des bécasseaux

John A Lesku et ses collaborateurices se sont intéressés au sommeil d’une population sauvage de bécasseaux à poitrine cendrée, une espèce d’oiseaux vivant dans les terres arctiques pendant sa période de reproduction (voir photo d’en-tête). Pour se faire, l’équipe de recherche a d’abord mesuré l’activité locomotrice (c’est-à-dire la quantité de mouvement) de presque tous les mâles (99 individus) de la colonie et d’un échantillon de femelles (50 individus) à l’aide d’un système adapté de radiotélémétrie spécialement conçu pour les bécasseaux de l’étude. Ce système est composé de balises que les chercheur·ses ont placé sur chaque bécasseau. Elles enregistrent la date, l’heure et une force de signal. Cette force de signal représente la distance entre la balise et une antenne placée en haut d’un arbre de la zone de reproduction. Ainsi, une variation de force du signal indique qu’il y a eu un mouvement. Le niveau d’activité est obtenu grâce à la variation de la force du signal : plus la force du signal varie, plus l’oiseau est en mouvement. Grâce à ces mesures, les biologistes ont d’abord montré que les mâles bécasseaux étaient plus actifs que les femelles, peu importe le moment de la saison. Par ailleurs, iels ont observé de grandes différences au sein des mâles de la colonie en termes d’activité locomotrice, certains étant extrêmement actifs, d’autres beaucoup moins. Le mâle le plus actif l’était pour plus de 95 % du temps pendant 19 jours de suite, contre seulement 57 % pour le mâle le plus « fainéant » !

Mais, ne l’oublions pas, ce qui intéresse l’équipe de recherche, ce n’est pas l’activité locomotrice, mais bel et bien le sommeil. Face à ces premiers résultats, elle s’est donc demandé : un bécasseau inactif dort-il, ou reste-t-il simplement assis calmement sans dormir ? Pour répondre à cette question, l’équipe s’est dotée de neurologgers, de petits appareils capables d’enregistrer le sommeil d’un animal dans son milieu naturel. Ces neurologgers, véritables bijoux technologiques, mesurent et stockent l’activité électrique cérébrale (via une EEG) [*], ainsi que l’activité électrique musculaire (via une EMG) d’un individu [1]. Deux électrodes d’EEG ont donc été implantées au niveau du crâne et deux électrodes d’EMG ont été implantées au niveau des muscles du cou de 11 bécasseaux mâles, afin de mesurer leur sommeil. Un état de veille est schématiquement caractérisé par une activité électrique cérébrale et une activité musculaire élevées (c’est-à-dire caractérisée par des ondes cérébrales de fréquence élevée, en rouge sur la Figure 1). Le sommeil est caractérisé par une activité cérébrale faible (c’est-à-dire caractérisée par des ondes cérébrales de fréquence faible, en bleu sur la Figure 1), ainsi qu’une activité musculaire basse, voire une absence d’activité musculaire (en bleu sur la Figure 1). Les biologistes ont comparé les données EEG/EMG avec les données d’activité locomotrice obtenue par les balises. Le résultat est très net : les bécasseaux mâles passent très rapidement de l’état de veille actif à l’état de sommeil, sans transiter par un état de veille calme (c’est à dire un état dont les caractéristiques EEG sont celles d’un individu éveillé, mais avec une faible activité musculaire). Un bécasseau qui ne se déplace pas est donc un bécasseau qui dort.

En conséquence, le niveau d’activité locomotrice seul est un bon indicateur de l’état de sommeil du bécasseau, ce qui a permis aux chercheurs de n’utiliser qu’une source de données pour caractériser les états d’éveil/sommeil des bécasseaux. Lorsqu’elles indiquent une absence d’activité locomotrice, alors le bécasseau dort et inversement. Grâce à l’activité locomotrice, les chercheur·ses ont ainsi pu confirmer leurs résultats précédents. Le temps passé à dormir varie énormément d’un bécasseau mâle à l’autre (Figure 2). Le plus long dormeur a passé en moyenne 7,7 heures quotidiennes à dormir (soit environ 30 % de sa journée) alors que le plus petit dormeur n’en a passé que 2,4 (soit seulement 10 % de sa journée) ! En comparaison, un être humain dort entre 6 et 8 heures par nuit [2]. En d’autres termes, certains bécasseaux parviennent à retirer un nombre extrêmement important de blocs de bois de leur tour de sommeil, en apparence sans la faire s’effondrer. Incroyable !

Pourquoi risquer de fragiliser sa tour de sommeil en retirant des blocs ?

Le bécasseau à poitrine cendrée (Calidris melanotos) est une espèce dite polygyne, c’est-à-dire qu’un mâle s’accouple avec plusieurs femelles différentes au cours de la saison de reproduction. La fitness (ou valeur adaptative [**]) d’un mâle est maximisée lorsqu’il engendre le plus possible de jeunes et lorsqu’il s’accouple avec le plus possible de femelles. Il défend donc son territoire, courtise assidûment les femelles et se bat avec les autres mâles en se poussant à pleine poitrine (Figure 3). Ces batailles et ces galanteries sont scrutées de près par les femelles qui choisissent les champions de la compétition pour s’accoupler avec eux [3]. Par conséquent, si un mâle retire une grande quantité de blocs de sa tour de sommeil, il pourrait utiliser ce temps libéré pour davantage se battre et courtiser les femelles, ce qui pourrait augmenter ses chances de se reproduire. L’équipe de recherche a exploré cette hypothèse.

Pour ce faire, les scientifiques ont fait preuve d’une ingéniosité technologique impressionnante. En effet, les balises des mâles décrites précédemment, utilisées pour mesurer l’activité locomotrice des bécasseaux, ont également été programmées pour mesurer toutes les 4 secondes l’identité de chaque balise femelle présente à moins de 15 mètres, ce qui a permis d’enregistrer les interactions mâle-femelle au cours de la saison de reproduction pendant 2 années consécutives. Les scientifiques ont observé que les mâles petits dormeurs sont ceux qui interagissent avec le plus grand nombre de femelles différentes et chez qui les biologistes ont observé le plus grand nombre total d’interactions. Ces comportements seraient facilités par les hautes latitudes arctiques où ces oiseaux diurnes passent leur saison reproductive : comme le soleil ne se couche jamais, la durée des galanteries peut être étendue de manière quasi illimitée.

Ce grand nombre d’interactions se traduit-il par une reproduction accrue ? Pour le savoir, les scientifiques ont réalisé des tests de paternité en comparant de petites séquences d’ADN — des marqueurs microsatellites — entre les jeunes bécasseaux et leurs éventuels parents [4]. Le principe des tests de paternité consiste à comparer les gènes de la progéniture avec ceux de la mère et du père. Dans l’étude présentée ici, l’équipe a utilisé une combinaison de 13 microsatellites pour identifier avec un haut niveau de confiance la paternité de chaque jeune bécasseau. Les résultats sont inédits : les bécasseaux dormant le moins sont ceux qui ont le succès d’accouplement le plus élevé ! Ils courtisent le plus grand nombre de femelles (Figure 4A) et engendrent le plus grand nombre de jeunes (Figure 4B). On sait maintenant à quoi leur sert tout ce temps retiré de leur capital sommeil ! Ce résultat illustre un phénomène qui n’avait jamais été démontré jusqu’alors : au sein d’une même espèce, certains mâles sont capables de réduire le nombre de blocs de leur tour de sommeil sans jamais la faire s’effondrer. Malgré leur sommeil drastiquement réduit, ces individus parviennent à maintenir des performances biologiques élevées, pendant toute la saison de reproduction.

Comment font les bécasseaux pour ne pas faire s’effondrer la tour ?

Ces résultats surprenants nous amènent donc à la question suivante : comment les bécasseaux mâles sont-ils capables de rester éveillés et d’avoir de telles performances reproductives avec si peu de sommeil ? Est-ce que leur tour de sommeil, fragilisée par tous ces retraits de blocs, ne finirait-elle par s’effondrer au bout d’un moment ? En effet, chez les êtres humains et de nombreux autres animaux, on sait que la perte de sommeil peut être très nocive pour l’organisme : pertes de mémoire, baisse de l’attention, maladies cardio-vasculaires, etc. [5]

L’équipe a tenté de répondre à cette question, d’abord en évaluant la profondeur du sommeil des bécasseaux mâles. Ils ont pour cela mesuré la fréquence et l’amplitude des ondes lentes émises dans le cerveau pendant le sommeil grâce au neurologger EEG/EMG : plus la fréquence est faible et l’amplitude élevée, plus le sommeil est profond. C’est un peu comme s’ils avaient mesuré la solidité des blocs de bois de la tour de sommeil : plus les blocs sont épais, plus le sommeil est profond. Les chercheur·ses ont constaté que les mâles dormant le moins étaient aussi ceux dont le sommeil était le plus profond (Figure 5A). Autrement dit, si les bécasseaux dormant le moins ont réussi à retirer beaucoup de blocs de leur tour de sommeil, c’est parce que les blocs restants étaient très solides. Mais cela suffit-il à compenser totalement le manque de sommeil ? Pour le savoir, l’équipe a mesuré l’accumulation des épisodes de sommeil profond de chaque bécasseau en multipliant l’épaisseur moyenne des blocs de bois (la profondeur du sommeil) par le nombre total de blocs (le temps passé à dormir par nuit). Surprise, aucune différence entre les petits dormeurs et les gros dormeurs n’a été observée (Figure 5B). En d’autres termes, les bécasseaux dormant le moins ne compensent pas entièrement le manque de sommeil par la profondeur de leur sommeil. Les blocs restant dans la tour sont certes plus solides, mais pas assez pour compenser totalement l’absence des autres blocs.

La tour finira-t-elle donc par s’effondrer un jour ?

Les bécasseaux petits dormeurs présentent des capacités reproductives exceptionnelles par rapport au peu de temps qu’ils passent à dormir, ce qui suggère que la perte de sommeil n’affecte pas leurs performances biologiques. Pour autant, la compensation incomplète du manque de sommeil laisse à penser qu’un potentiel coût (physiologique et/ou cognitif [***]) pourrait être associé à ce manque de sommeil. Cependant, aucun test cognitif n’a été réalisé pendant l’étude, laissant cette hypothèse en suspens. Serait-il possible qu’au fil du temps, les bécasseaux dormant très peu finissent par subir le contrecoup de ce manque de sommeil (en étant plus sujets à la maladie ou à la prédation à cause d’une baisse de vigilance, par exemple) et le paient par une baisse de leur capacité reproductive et/ou une diminution de leur survie ? La tour, fragilisée par ce retrait excessif de blocs, finira-t-elle par s’effondrer un jour ? « Pas au bout de deux ans d’étude », suggère l’équipe de recherche. En effet, le taux de retour (c’est-à-dire la probabilité qu’un individu retourne sur le même lieu de reproduction l’année suivante), bien que très faible dans la population totale initiale, a tendance à être plus élevé chez les bécasseaux mâles ayant réussi à se reproduire l’année précédente, c’est-à-dire ceux qui dorment le moins. Cela signifie que les bécasseaux petits dormeurs ne semblent pas avoir une survie réduite, du moins au bout d’une année, par rapport aux gros dormeurs. La tour résiste !

Une explication alternative serait que les bécasseaux petits dormeurs sont simplement ceux qui changent le moins de lieu de reproduction d’une année à l’autre, sans lien direct avec leur taux de survie. Hypothèse à creuser… Par ailleurs, ces bécasseaux revenants engendrent 38 % de jeunes de plus que les autres mâles, ce qui prouve que même au bout de 2 ans, leurs performances reproductives sont toujours très élevées.

Une explication potentielle, mais non testée encore, serait que les bécasseaux petits dormeurs ont décalé la récupération complète de leur sommeil pendant la saison de post-reproduction. En effet, chez les oiseaux comme chez les mammifères, le sommeil est un processus homéostatique (un processus de retour à l’équilibre), c’est à dire que plus un individu reste éveillé longtemps, plus le sommeil qui suit est long et profond afin de compenser en partie le manque généré. C’est ce qu’on appelle le rebond de sommeil [6]. Les bécasseaux récupéreraient alors tous les blocs manquant de leur tour de sommeil après la saison de reproduction, lorsqu’il n’y a plus besoin de libérer du temps pour s’échiner à se reproduire. Cette potentielle capacité à retarder la récupération de sommeil jusqu’à 3 semaines tout en maintenant des performances reproductives élevées serait absolument exceptionnelle. Malheureusement, l’impossibilité d’attraper les oiseaux pour mesurer à nouveau leur sommeil en période post-reproduction laisse cette suggestion à l’état d’hypothèse.

Pourquoi tous les bécasseaux ne sont-ils pas tous capables de retirer des blocs de leur tour de sommeil ?

S’il est si avantageux en termes de fitness pour les bécasseaux mâles de ne pas fermer l’œil, pourquoi tous les bécasseaux ne retirent-ils pas des blocs de leur tour de sommeil, ce qui augmenterait leur compétitivité reproductive ? L’équipe de recherche a émis l’hypothèse que les gros dormeurs manqueraient d’une caractéristique génétique, par exemple la capacité à avoir un sommeil plus profond, et donc à compenser en partie la perte de sommeil. Les petits dormeurs disposeraient de cette caractéristique, permettant à ces derniers de maintenir des performances reproductrices élevées malgré un sommeil très court. Cette hypothèse sous-entend qu’il existerait une base génétique à la capacité ou non des bécasseaux à se priver de sommeil au moment opportun. Si cette base génétique existe, pourquoi la sélection sexuelle n’a-t-elle pas éliminé les bécasseaux gros dormeurs au cours du temps, puisque défavorisés par rapport aux bécasseaux petits dormeurs ? Il est possible que la sélection naturelle soit actuellement en cours au sein de cette population et que les bécasseaux gros dormeur soient en passe de disparaître [**]. Il est aussi possible que la caractéristique gros dormeur se maintienne dans la population en apportant un avantage aux bécasseaux dont les biologistes ignorent pour l’instant la nature. Sur le long-terme, cet avantage permettrait aux gros dormeurs d’avoir des performances reproductives égales à celles des petits dormeurs, et donc de maintenir leur nombre au sein de la population. C’est sans doute là qu’est atteinte la limite de l’étude : le très faible taux de retour des bécasseaux rend le suivi des individus sur plusieurs années presque impossible donc très difficile l’évaluation de l’impact à long-terme du temps de sommeil sur la fitness.

Conclusions

« Qui fuit le sommeil court à la mort. » disait Jean-Jacques Rousseau. Chez les bécasseaux, on dirait plutôt « Qui fuit le sommeil fait la cour ». Et qui fait la cour, court à la reproduction ! La découverte d’individus bécasseaux capables de réduire si drastiquement leur quantité de sommeil pendant la période de reproduction, et ce, sans perte apparente de performances reproductives, voire de meilleures que leurs congénères dormant davantage, est tout à fait remarquable. Explorer les mécanismes physiologiques et génétiques de cette réduction de sommeil est une prochaine étape cruciale dans la compréhension du rôle du sommeil dans la vie des êtres vivants, tout en offrant des pistes pour aborder les troubles du sommeil qui affectent notre propre société. Par exemple, les mécanismes moléculaires responsables de la tolérance des bécasseaux à la privation de sommeil pourraient être ciblés pour prévenir l’insomnie ou développer des traitements efficaces chez les humains. 

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[*] Le cerveau est composé entre autres de neurones. Ce sont ces cellules qui permettent de penser, communiquer, réguler de l’activité motrice et physiologique, etc. Leur fonctionnement est basé sur de l’électricité : des signaux électriques traversent les neurones et leur permettent de traiter et de transmettre les informations reçues aux autres neurones. Mesurer l’activité électrique du cerveau, c’est donc mesurer, en volt, l’oscillation de ces signaux sous forme d’ondes cérébrales.

[**] Qu’est-ce que la fitness (ou valeur adaptative) et comment fonctionne la sélection naturelle ? Un organisme est composé de gènes qui codent des traits physiques (par exemple la couleur des cheveux), physiologiques (comme le taux de testostérone), ou comportementaux (peut-être dans notre article, le temps passé à dormir), entre autres. Ces traits sont transmis d’une génération à l’autre via les gènes de nos parents. Si un trait améliore la capacité d’un organisme à survivre et à se reproduire (par exemple, les bécasseaux possédant le trait petit dormeur ont l’avantage de pouvoir davantage courtiser les femelles), il a une valeur adaptative élevée et a donc plus de chances d’être transmis aux générations futures (le mâle bécasseaux petit dormeur a plus de chances de s’accoupler avec une femelle) par rapport à un trait qui ne prodigue pas d’avantage (par exemple ici, le trait gros dormeur). Au fil du temps, la proportion d’individus possédant le trait avantageux devrait donc augmenter (car ces individus se sont davantage reproduits), au point parfois d’éliminer le trait non-avantageux de la population. On dit que ce trait a été sélectionné par la sélection naturelle.

[***] La cognition est l’ensemble des processus mentaux liés à la perception, la compréhension, la mémorisation, la pensée et la résolution de problèmes. Cela implique l’utilisation de différentes fonctions cognitives telles que l’attention, la vigilance, la perception, la mémoire, le raisonnement, la prise de décision, le langage ou la créativité. Un coût cognitif est donc une réduction des capacités cognitives d’un individu engendrée par la réallocation de l’énergie initialement allouée à ces processus cérébraux à d’autres processus biologiques (dans notre exemple, l’énergie des bécasseaux petits dormeurs est davantage consacrée à maintenir leurs performances reproductrices pendant la saison de reproduction, peut-être au détriment de certaines de leur fonctions cognitives).

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[1] Aulsebrook A., et al., Sleep Ecophysiology: Integrating Neuroscience and Ecology. Trends in Ecology and Evolution, 2016. DOI : 10.1016/j.tree.2016.05.004 [Publication scientifique]

[2] Siegel J.M., Sleep function: an evolutionary perspective. The Lancet Neurology, 2022. DOI : 10.1016/S1474-4422(22)00210-1 [Review]

[3] Andersson M., Iwasah Y., Sexual selection. Trends in Ecology and Evolution, 1996. DOI : 10.1016/0169-5347(96)81042-1 [Review]

[4] Selkoe K., Toonen R., Microsatellites for ecologists: a practical guide to using and evaluating microsatellite markers. Ecology Letters, 2006. DOI : 10.1111/j.1461-0248.2006.00889.x [Review]

[5] Deak M.C., Stickgold R., Sleep and cognition. WIREs Cognitive Science, 2010. DOI : 10.1002/wcs.52 [Review]

[6] Leemburg S., et al., Sleep homeostasis in the rat is preserved during chronic sleep restriction. PNAS, 2010. DOI : 10.1073/pnas.1002570107 [Publication scientifique]

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Écriture : Clara Hozer
Relecture scientifique : Baptiste Barrillot et Paul-Antoine Libourel
Relecture de forme : Sylvain Le Grill et Lucile Rey

Temps de lecture : environ 15 minutes.
Thématiques : Comportement animal (Biologie)

Publication originale : Lesku J. A. et al., Adaptive Sleep Loss in Polygynous Pectoral Sandpipers, Science, 2012. DOI : 10.1126/science.1220939

Dormir moins est-il un booster de reproduction ? Peut-être bien chez une espèce de bécasseaux arctiques ! Une équipe de recherche allemande a en effet observé que certains bécasseaux mâles étaient capables de drastiquement réduire la durée de leur sommeil, leur laissant davantage le temps pour conter fleurette aux femelles et ainsi maximiser leurs chances de se reproduire.

La girafe dort en moyenne 3 heures par jour, tandis que le lion roupille près de 15 heures par jour ! D’où provient cette grande différence de temps de sommeil ? À quoi sert de dormir ? Vastes questions qui font passer des nuits blanches à plus d’un·e scientifique… Outre ses fonctions restauratrices essentielles, certain·es biologistes évolutionnistes évoquent l’hypothèse que le sommeil serait un état d’inactivité stratégique qui réduit la consommation d’énergie lorsque l’activité n’est pas bénéfique et qui planifie le timing des activités biologiques aux moments où elles sont le plus efficaces (meilleure disponibilité alimentaire, risque de prédation réduit par exemple) [1]. D’après cette théorie, la durée du sommeil serait modulée en fonction des espèces et, au sein d’une même espèce, en fonction des besoins. Le sommeil serait alors vu comme un compromis entre plasticité en fonction des exigences biologiques, sociales et environnementales et conséquences physiologiques et cognitives délétères en cas de restriction trop importante. Par exemple en période de reproduction, les mâles des espèces polygynes, où un mâle s’accouple avec plusieurs femelles successivement pendant cette période, auraient tout intérêt à ne pas fermer l’œil afin de s’accoupler avec le plus possible de femelles, sans toutefois se priver totalement de sommeil, afin de conserver un bon équilibre neurophysiologique.

S’accoupler, un rêve éveillé pour les mâles bécasseaux

L’équipe de recherche de la publication présentée ci-dessous s’est justement intéressée au sommeil d’une population sauvage de bécasseaux à poitrine cendrée (Calidris melanotos), une espèce polygyne vivant dans les terres arctiques pendant sa période de reproduction. Ce système d’accouplement réduit l’investissement paternel dans le développement des jeunes une fois nés [*]. La fitness (ou valeur adaptative [**]) d’un mâle est maximisée lorsqu’il engendre le plus possible de jeunes et lorsqu’il s’accouple avec le plus possible de femelles. C’est un processus évolutif, la sélection sexuelle [2], qui a conduit à la sélection des mâles qui s’engagent dans une compétition sans relâche avec les autres mâles ainsi que dans une cour assidue auprès des femelles pour obtenir de ces dernières le droit de s’accoupler avec elles, et ainsi de produire une descendance (Figure 1).

Dans ce cas de figure, les biologistes de l’étude ont supposé que les femelles s’accouplent avec les mâles qui passent le plus de temps à leur faire la cour, sélectionnant par conséquent ceux qui passent le moins de temps à dormir. Pourquoi ? Le niveau d’activité des mâles pourrait être un bon indicateur de leur qualité génétique : si un mâle parvient à réduire sa quantité de sommeil sans en subir les conséquences néfastes, il est probable qu’il soit génétiquement très performant et qu’il engendre des descendants de qualité similaire. Un mâle qui persiste à courtiser une femelle sur une longue durée aura donc plus de chance d’être sélectionné par cette femelle pour s’accoupler. Une autre explication non exclusive de la précédente serait que les mâles éveillés plus longtemps ont statistiquement plus de chance de croiser et courtiser des femelles, et donc statistiquement plus de chance de se reproduire. Mathématique ! Ces phénomènes seraient facilités par les hautes latitudes arctiques où ces oiseaux diurnes passent leur saison reproductive : comme le soleil ne se couche jamais, la durée des galanteries peut être étendue de manière quasi illimitée.

Chez les bécasseaux, pas question de dormir comme un loir

L’équipe de recherche a donc exploré le lien entre temps de sommeil et succès reproducteur chez les mâles d’une colonie de bécasseaux pendant la saison de reproduction. Elle a d’abord mesuré l’activité locomotrice de presque tous les mâles (99 individus) de la colonie et d’un échantillon représentatif de femelles (50 individus) à l’aide d’un système de radiotélémétrie spécialement conçu pour les bécasseaux de l’étude. Les mâles bécasseaux ont été équipés d’un émetteur receveur (R-iTag) tandis que les femelles ont été équipées d’un émetteur envoyeur (S-iTag). Toutes les 4 secondes, chaque émetteur enregistre la date, l’heure et la force du signal reçu par rapport à une antenne placée en haut d’un arbre au centre du site de reproduction. Le niveau d’activité est obtenu grâce à la variation de la force du signal : plus la force du signal varie, plus l’emplacement et l’orientation de l’oiseau varie par rapport à l’antenne, ce qui signifie que l’oiseau est en mouvement. De plus, toutes les 4 secondes, les R-itags enregistrent l’identité de chaque S-iTag (donc de chaque femelle) présent à moins de 15 mètres, ainsi que la date, l’heure et la force du signal. Outre l’activité locomotrice, ce système permet aussi de mesurer les interactions entre mâles et femelles.

Grâce à ces mesures, les biologistes ont montré que les mâles bécasseaux sont significativement plus actifs que les femelles, peu importe le moment de la saison, et qu’il existe une variabilité interindividuelle de l’activité locomotrice très importante chez les mâles. Le mâle le plus actif l’était plus de 95 % du temps pendant 19 jours de suite !

Un bécasseau inactif dort-il pour autant, ou reste-t-il simplement assis calmement sans dormir ? Pour répondre à cette question, l’équipe a équipé 11 mâles bécasseaux d’électrodes EEG (électroencéphalographie) et EMG (électromyographie). Pour ce faire, deux électrodes ont été implantées au niveau du crâne et deux électrodes ont été implantées au niveau du cou de l’animal anesthésié. Reliées à un datalogger miniature, ces électrodes permettent de mesurer l’activité électrique générée par les cellules nerveuses, ainsi que l’activité électrique musculaire, afin de discriminer les périodes de veille et de sommeil (Figure 2) [3]. Un état de veille est caractérisé par des ondes électriques de basse amplitude et de haute fréquence, généralement associées à une activité musculaire (EMG) élevée. Le sommeil profond est caractérisé par des ondes de haute amplitude et de basse fréquence, ainsi qu’une activité musculaire basse, voire une atonie musculaire. Le sommeil paradoxal, quant à lui, caractérisé par des ondes de basse amplitude et de haute fréquence associées à une activité musculaire quasi nulle, est extrêmement rare chez le bécasseau. 

Les biologistes ont analysé 24 heures d’enregistrement EEG/EMG par oiseau. Le résultat est très net : un bécasseau inactif est un bécasseau qui dort. En effet, en recoupant les données d’activité obtenues par télémétrie et les données EEG/EMG, l’équipe a montré que les bécasseaux mâles passent très rapidement de l’état de veille à l’état de sommeil profond, sans transiter par un état de veille calme (i.e. un état dont les caractéristiques EEG sont celles d’un individu éveillé, mais avec une faible activité musculaire). En conséquence, le niveau d’activité locomotrice seul semble être un bon indicateur de l’état de sommeil du bécasseau. Les mesures EEG/EMG ont aussi permis de confirmer d’autres observations, assez spectaculaires, obtenues avec le système de télémétrie : il existe une grande variabilité interindividuelle du temps passé à dormir (Figure 3). Le plus long dormeur a passé en moyenne 7,7 heures quotidiennes à dormir (soit environ 30 % de sa journée) alors que le plus petit dormeur n’en a passé que 2,4 (soit seulement 10 % de sa journée) ! En comparaison, un humain dort entre 6 et 8 heures par nuit [4]. 

L’avenir appartient aux bécasseaux qui se lèvent tôt

Y a-t-il un avantage en termes de fitness à être un petit dormeur ? Autrement dit, les bécasseaux dormant le moins sont-ils aussi ceux qui engendrent le plus de descendants ? Grâce à la méthode de télémétrie décrite précédemment, les interactions mâle-femelle ont pu être enregistrées pendant la saison de reproduction 2 années consécutives. Et effectivement, les mâles petits dormeurs sont ceux qui interagissent avec le plus grand nombre de femelles différentes (Figure 4A) et chez qui les biologistes ont observé le plus d’interactions (Figure 4B). 

En utilisant des marqueurs microsatellites, la paternité de chaque jeune bécasseau a pu être déterminée [5]. Le principe des tests de paternité consiste à comparer le génotype de la progéniture (déterminé grâce aux marqueurs microsatellites) avec celui de la mère et du père. Dans l’étude présentée ici, l’équipe a utilisé une combinaison de 13 microsatellites pour identifier la paternité de chaque jeune bécasseau. Résultat : les bécasseaux dormant le moins sont ceux qui ont le succès d’accouplement le plus élevé, c’est-à-dire ceux qui engendrent des petits avec le plus grand nombre de femelles (Figure 4C). Par ailleurs, ce sont aussi ces mâles qui engendrent le plus grand nombre total de jeunes (Figure 4D). Ce résultat assez frappant montre qu’il existe un lien clair entre flexibilité et variabilité interindividuelle des durées de sommeil des mâles d’une part et leur succès reproducteur d’autre part, ce qui n’avait jamais été démontré jusqu’alors. Ce résultat pourrait illustrer le phénomène de sélection sexuelle décrit plus haut : les femelles choisissent les mâles les plus disponibles pour s’accoupler, qui seraient ceux qui dorment le moins.

Ne pas fermer l’œil de la nuit : oui, mais à quel prix ?

Une question naturelle vient à l’esprit au vu de ces résultats : comment les bécasseaux mâles sont-ils capables de rester éveillés et d’avoir de telles performances reproductives avec si peu de sommeil et est-ce que le manque de sommeil peut leur nuire à long terme ? L’équipe a tenté de répondre à cette question, d’abord en mesurant la profondeur du sommeil des bécasseaux mâles grâce au dispositif EEG/EMG. En effet, chez les oiseaux comme chez les mammifères, le sommeil est un processus homéostatique, c’est à dire que plus un individu reste éveillé longtemps, plus le sommeil qui suit est long et profond afin de compenser en partie le manque généré. C’est ce qu’on appelle le rebond de sommeil. 

Dans cette étude, la profondeur du sommeil a été mesurée en quantifiant l’intensité des ondes du sommeil lent (SWA pour slow-wave activity). Plus l’intensité est élevée, plus le sommeil est profond. Les chercheur·ses ont constaté que les mâles dormant le moins sont aussi ceux dont le sommeil est le plus profond (Figure 5A). Mais cela suffit-il à compenser totalement le manque de sommeil ? Le SWE (slow-wave energy), c’est-à-dire l’accumulation de SWA sur toute la durée du sommeil, a permis de répondre à cette question. Il reflète les besoins en sommeil en cas de restriction chronique du sommeil [6]. Son calcul (SWE = SWA moyen en mV² × nombre d’épisodes de sommeil profond) a permis aux chercheur·ses de constater que les petits dormeurs n’avaient pas une SWE significativement différente de celle des gros dormeurs (Figure 5B). En d’autres termes, les bécasseaux dormant le moins ne compensent pas entièrement le manque de sommeil par la profondeur de leur sommeil. Cette observation suggère qu’un potentiel coût (physiologique et/ou cognitif) serait associé à ce manque de sommeil. Cependant, aucun test cognitif n’a été réalisé pendant l’étude, laissant cette hypothèse en suspens.

Serait-il possible qu’au fil du temps, les bécasseaux dormant très peu finissent par subir le « contrecoup » de ce manque de sommeil et le paient par une baisse de leur capacité reproductive ou une diminution de leur survie ? « Pas au bout de deux ans d’étude », serait tentée de répondre l’équipe de recherche. En effet, le taux de retour (c’est-à-dire la probabilité qu’un individu retourne sur le même lieu de reproduction l’année suivante), bien que très faible dans la population totale initiale, a tendance à être plus élevé chez les bécasseaux mâles ayant réussi à se reproduire l’année précédente, c’est-à-dire ceux qui dorment le moins. Cela signifie que les bécasseaux petits dormeurs ne semblent pas avoir une survie réduite, du moins au bout d’une année. 

Par ailleurs, ces bécasseaux revenants engendrent 38 % de jeunes de plus que les autres mâles. Une explication potentielle, mais non testée, serait que les bécasseaux petits dormeurs aient pu décaler la récupération complète de leur sommeil pendant la saison de post-reproduction (cette capacité à retarder la récupération potentielle jusqu’à 3 semaines tout en maintenant des performances reproductives élevées serait absolument exceptionnelle). Malheureusement, l’impossibilité d’attraper les oiseaux pour mesurer à nouveau leur sommeil en période post-reproduction laisse cette suggestion à l’état d’hypothèse.

Revenons maintenant à la théorie évoquée au tout début de l’article, qui, pour rappel, propose que le sommeil serait un état d’inactivité stratégique lorsque l’activité n’est pas bénéfique et que les individus pourraient donc en moduler la durée en fonction de leurs besoins (par exemple le réduire lorsque rester éveillé a plus de chance d’améliorer la fitness de l’individu). Le comportement des bécasseaux petits dormeurs étudiés ici vérifie tout à fait cette théorie. La privation de sommeil pendant les quelques semaines cruciales de reproduction leur permet de multiplier leurs chances de s’accoupler. 

Cependant, une question persiste : s’il est si avantageux en termes de fitness pour les bécasseaux mâles de ne pas fermer l’œil, pourquoi les bécasseaux ne sont-ils pas tous des petits dormeurs en période de reproduction ? Comme mentionné précédemment, les petits dormeurs compensent le manque de sommeil par un sommeil plus profond, ce qui suggère que le sommeil remplit tout de même une fonction restauratrice. L’équipe de recherche a donc émis l’hypothèse que les gros dormeurs manqueraient d’une caractéristique génétique (par exemple la capacité à avoir un sommeil plus profond) dont disposeraient les petits dormeurs, permettant à ces derniers de maintenir des performances reproductrices élevées malgré un sommeil très court. 
Cette hypothèse sous-entend qu’il existerait une base génétique à la capacité ou non des bécasseaux à se priver de sommeil au moment opportun. Si cette base génétique existe, pourquoi la sélection sexuelle n’a-t-elle pas éliminé le phénotype gros dormeur au cours du temps, puisque défavorisés par rapport au phénotype petit dormeur ? Il est possible que la sélection sexuelle soit actuellement en cours au sein de cette population et que le génotype associé au phénotype gros dormeur soit en passe de disparaître. Il est aussi possible que ce génotype se maintienne dans la population de bécasseaux en apportant un avantage adaptatif dont les biologistes ignorent pour l’instant la nature. Sur le long-terme, cet avantage permettrait aux gros dormeurs d’avoir des performances reproductives égales à celles des petits dormeurs. C’est sans doute là qu’est atteinte la limite de l’étude : le très faible taux de retour des bécasseaux rend le suivi longitudinal des individus presque impossible sur plusieurs années de suite et donc très difficile l’évaluation de l’impact à long-terme des phénotypes gros dormeur versus petit dormeur sur la fitness.

Conclusions

La découverte d’une grande flexibilité de la quantité de sommeil pendant la période de reproduction chez un oiseau est inédite et relance une fois de plus l’éternel débat sur le véritable rôle du sommeil dans la vie des êtres vivants. Le fait que les bécasseaux mâles dormant le moins sont ceux qui engendrent le plus de jeunes et donc possèdent une meilleure fitness appuie la théorie selon laquelle le sommeil remplit une fonction écologique, celle d’économiser son énergie lorsque l’activité n’est pas avantageuse, et serait réduit ou allongé en fonction des situations écologiques rencontrées. En revanche, l’observation d’une compensation — du moins partielle  — de ce sommeil réduit par un sommeil plus profond suggère que le sommeil revêt tout de même un rôle réparateur nécessaire au bon fonctionnement physique et cognitif de l’organisme. La fonction du sommeil serait alors probablement un mélange de ces deux hypothèses. Dans le cas des bécasseaux, il est indispensable de connaître la nature des potentiels coûts à court et long terme engendrés par la perte de sommeil, afin de déterminer définitivement si cette perte est adaptative ou non.

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[*] Il n’y a pas d’investissement paternel chez les bécasseaux d’une part parce que le mâle s’accouple potentiellement avec plusieurs femelles et engendre donc plusieurs jeunes dont il est difficile de s’occuper simultanément, et d’autre part parce que la paternité des jeunes n’est jamais acquise si la femelle s’est elle-même accouplée avec plusieurs mâles ; le mâle n’a donc pas intérêt à investir dans un jeune dont il n’est pas le père. 

[**] Probabilité de transmettre ses gènes à la génération suivante.

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[1] Siegel, J.M., Sleep viewed as a state of adaptive inactivity. Nature Reviews Neuroscience, 2009. DOI : 10.1038/nrn2697 [Review]

[2] Andersson M., Iwasah Y., Sexual selection. Trends in Ecology and Evolution, 1996. DOI : 10.1016/0169-5347(96)81042-1 [Review]

[3] Aulsebrook A., et al., Sleep Ecophysiology: Integrating Neuroscience and Ecology. Trends in Ecology and Evolution, 2016. DOI : 10.1016/j.tree.2016.05.004 [Publication scientifique]

[4] Siegel J.M., Sleep function: an evolutionary perspective. The Lancet Neurology, 2022. DOI : 10.1016/S1474-4422(22)00210-1 [Review]

[5] Selkoe K., Toonen R., Microsatellites for ecologists: a practical guide to using and evaluating microsatellite markers. Ecology Letters, 2006. DOI : 10.1111/j.1461-0248.2006.00889.x [Review]

[6] Leemburg S., et al., Sleep homeostasis in the rat is preserved during chronic sleep restriction. PNAS, 2010. DOI : 10.1073/pnas.1002570107 [Publication scientifique]

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