La plasticité transgénérationnelle : un mécanisme d’adaptation aux changements environnementaux ?

Écriture : Juliette Tariel-Adam
Relecture scientifique :
Tom Ratz et Staffan Jacob
Relecture de forme :
Emmanuelle Lebeau et Audrey Denizot

Temps de lecture : environ 12 minutes.
Thématiques :
Évolution (Biologie)

Publication originale : Agrawal A., et al., Transgenerational induction of defences in animals and plants. Nature, 1999. DOI : 10.1038/43425

Des notions POUR APPROFONDIR à la fin de l’article.

Crédit : tirée de Ebert D., et al., EvoDevo, 2022/CC BY 4.0.

Les organismes vivent dans un environnement variable dans le temps et l’espace. Par exemple, la température change au cours de la journée, de l’année et au fil des ans. Les réponses physiologiques, morphologiques et comportementales pour survivre dans un environnement chaud ou froid sont différentes. Alors, comment les organismes produisent-ils une réponse appropriée à leur environnement quand celui-ci est fluctuant ?

Adaptation à un environnement variable

La réponse, vous la connaissez sûrement, se fait via la sélection naturelle. La sélection naturelle favorise aux cours des générations des traits (morphologiques, comportementaux, physiologiques) [*] permettant aux organismes de gérer au mieux les variations de l’environnement. Elle peut mener à des traits plastiques, c’est-à-dire qui dépendent de l’environnement dans lequel l’organisme se développe, ou bien à des traits fixés génétiquement. Par exemple, les têtards de crapaud produisent des toxines quel que soit l’environnement. La production de toxines est donc un trait fixé génétiquement. En revanche, les têtards arrêtent de nager lorsqu’ils perçoivent des prédateurs dans leur environnement [1]. Le déplacement des têtards est donc un trait plastique, c’est-à-dire qui dépend de l’environnement dans lequel l’organisme est.

La plasticité phénotypique désigne cette capacité à modifier ses traits en fonction de son environnement. C’est un mécanisme très efficace pour faire face à des changements, par exemple de température (je mets un pull lorsqu’il fait froid), de présence de virus (je développe une réponse immunitaire quand je suis infectée), de prédateurs (les têtards réduisent leur déplacement en présence de prédateurs), etc. L’organisme perçoit un changement dans son environnement, ce qui entraîne la modification d’un ou plusieurs de ses traits. Lorsque les changements permettent à l’organisme d’améliorer sa survie et sa reproduction dans le nouvel environnement (c’est-à-dire d’être plus adapté à cet environnement), la plasticité phénotypique est dite adaptative. La sélection naturelle peut cibler la plasticité phénotypique : les individus capables de détecter un changement dans l’environnement et d’y répondre de façon adaptée ont en effet plus de chances de survivre.

Adaptation à la présence variable de prédateurs

Les défenses induites par la présence de prédateurs est un cas emblématique de plasticité phénotypique adaptative [2]. La prédation est une force évolutive majeure qui a sélectionné le développement de défenses efficaces contre les prédateurs chez la grande majorité des animaux. Cependant, certaines défenses sont particulièrement coûteuses ou impossibles à maintenir tout le temps : un têtard ne peut passer sa vie dans une cachette sans bouger (sinon il meurt de faim !). Les défenses plastiques induites par la présence de prédateurs sont donc très efficaces face à la présence variable de prédateurs. En leur présence, les proies produisent des défenses diminuant le risque de prédation. En leur absence, ne pas se défendre permet d’allouer temps et énergie à d’autres fonctions essentielles, comme par exemple la recherche de nourriture, la croissance ou la reproduction. La plasticité phénotypique est dans ce cas adaptative car elle permet de produire une réponse bénéfique pour les organismes dans chaque environnement. L’hypothèse la plus probable est que cette plasticité a été sélectionnée au cours des générations dans des populations de proies faisant face à une présence variable de prédateurs dans le temps et/ou l’espace. 

La plasticité transgénérationnelle permet-elle aussi l’adaptation à la présence variable de prédateurs ?

Avant le papier d’Agrawal et de ses collègues, les défenses induites par la présence de prédateurs n’avaient été décrites qu’à l’échelle d’une génération, c’est-à-dire que la détection de la présence de prédateurs et la production de défenses qui en découle se font par un même individu. Agrawal et son équipe montrent que la plasticité phénotypique adaptative peut se faire à l’échelle de plusieurs générations : la détection de prédateurs se fait par les parents et la production de défenses par les descendants. On parle de plasticité transgénérationnelle. Cette plasticité pourrait être efficace pour se protéger des prédateurs car elle permettrait aux descendants de développer des défenses dès leur plus jeune âge, avant même d’avoir détecté la présence de prédateurs par eux-mêmes. La plasticité transgénérationnelle permettrait en quelque sorte aux parents de préparer leurs enfants à l’environnement dans lequel ils vont vivre. L’équipe de recherche a observé de la plasticité transgénérationnelle des défenses chez deux espèces : (1) le radis sauvage en réponse à l’herbivorie, et (2) la daphnie (ou puce d’eau) en réponse à la prédation. Je vais ici vous présenter les résultats qui concernent les défenses de la daphnie. Cette publication, ainsi que celle de Mousseau & Fox [3], ont été importantes en biologie de l’évolution car elles ont stimulé un nouveau champ de recherche visant à savoir si la plasticité transgénérationnelle est un mécanisme répandu par lequel les organismes s’adaptent à la variation de l’environnement, que ce soit pour l’adaptation aux prédateurs ou à d’autres facteurs environnementaux comme la température.

Défenses induites par la présence de prédateurs chez la daphnie ou puce d’eaudateurs ?

Agrawal et ses collègues ont réalisé leur expérience sur des puces d’eau de l’espèce Daphnia cucullata. Les daphnies sont des crustacés d’eau douce de quelques millimètres de long relativement faciles à élever en aquarium (Figure 1A). De plus, elles possèdent une faculté très pratique pour l’étude de la plasticité : elles font de la parthénogenèse, c’est-à-dire qu’elles peuvent se cloner ! Toutes les daphnies utilisées dans l’expérience sont donc identiques génétiquement. Si une daphnie produit plus de défenses qu’une autre dans l’expérience d’Agrawal et de ses collègues, on peut exclure que cette différence soit due à des différences génétiques entre les deux individus. Comment se passe la parthénogenèse ? Les femelles daphnies pondent des œufs spécifiques, dits parthénogénétiques identiques génétiquement à leur mère, dans une poche incubatrice. Les œufs éclosent généralement dans la poche incubatrice après une journée et les clones sont libérés dans l’eau quelques jours plus tard. Ces œufs sont produits par couvée hebdomadaire de 3 à 5 œufs. Lorsque les conditions de vie sont optimales, les daphnies produisent des œufs parthénogénétiques donnant naissance quasi uniquement à des filles [4]. Mais ne vous inquiétez pas pour les daphnies, elles sont aussi capables de produire des œufs mâles quand l’environnement leur est défavorable (par exemple en cas de froid ou de manque d’oxygène), ce qui permet à la génération des filles et des fils de faire de la reproduction sexuée et d’avoir des nouveaux variants génétiques [pourquoi la variabilité génétique est importante ? voir Pour approfondir note A].

Les daphnies sont les proies de nombreuses espèces de petits poissons et de larves aquatiques d’insectes. Ces prédateurs ne sont pas toujours présents dans leur environnement. Par exemple, les larves d’insectes sont généralement absentes en hiver. Quels sont alors les mécanismes qui permettent aux daphnies de survivre dans un environnement avec une présence variable de prédateurs ? La plasticité phénotypique évidemment ! La plasticité phénotypique à l’échelle d’une génération avait déjà été décrite chez les daphnies en réponse à leur prédateur Chaoborus, une larve aquatique d’une petite mouche (Figure 1B). En effet, les daphnies perçoivent dans l’eau des composés chimiques émis par la larve Chaoborus, ce qui entraîne une modification de leur cycle de vie, de leur comportement et de leur morphologie [5, 6] [pour une explication du système olfactif de la daphnie : voir Pour approfondir note B]. Ces modifications sont efficaces : les daphnies qui ont perçu des odeurs de larves Chaoborus au cours de leur développement ont moins de chance de se faire attraper et manger par ces larves que les daphnies qui n’ont pas perçu ces odeurs lors de leur développement. Le changement le plus notable est la production d’un plus grand casque défensif (Figure 1A) ; l’hypothèse la plus probante est que cela les rendrait moins faciles à manger par les petites larves Chaoborus. Ce qui est spectaculaire est que toutes ces daphnies ont le même matériel génétique : ce sont des clones. Seul l’environnement a donc induit ces changements.

A Photo en noir et blanc représentant deux daphnies. Chacune d'elle ressemble à peu près à un ovale vertical translucide rempli de compartiments plus foncés, avec la tête en haut. La tête de la daphnie de droite est arrondie tandis que celle de gauche est plus allongée en pointe. B Forme allongée comme un baton translucide avec à une extrémité une petite protubérance : la tête.
Figure 1. Une daphnie et un de ses prédateurs. A. Photo de daphnies adultes de l’espèce Daphnia cucullata. À gauche de la photo, une daphnie ayant perçu des odeurs de son prédateur (la larve de la mouche Chaoborus flavicans) lors de son développement et développant un plus grand casque défensif (indiqué par une flèche). À droite de la photo, une daphnie avec le même ADN (autrement dit c’est un clone) mais ayant grandi sans avoir perçu d’odeurs de prédateurs. Les daphnies mesurent quelques millimètres de long. Crédit : Christian Laforsch, avec son aimable autorisation. B. Photo d’une larve aquatique de mouche du genre Chaoborus. Cette larve se nourrit entre autres de daphnies. Ces larves mesurent au maximum 2 cm de long. Crédit : Piet Spaans/Wikimedia Commons/CC BY-SA 3.0

L’expérience d’Agrawal et de ses collègues démontre de la plasticité transgénérationnelle

L’équipe de recherche a fait grandir des daphnies-mères dans deux environnements différents :

  • Dans l’environnement prédateur (Figure 2, en bas à gauche), les mères se développent dans un aquarium contenant des larves Chaoborus emprisonnées dans un filet. Les mères peuvent donc percevoir des odeurs de leur prédateur lors de leur développement mais sans risque de se faire manger. Les prédateurs sont nourris chaque jour avec des daphnies provenant d’un autre élevage.
  • Dans l’environnement sans prédateur (Figure 2, en haut à gauche), les mères se sont développées dans un aquarium avec filet ne contenant pas de prédateurs.

Quand les daphnies-mères ont commencé à pondre des œufs dans leur poche incubatrice, elles ont toutes été transférées dans un environnement sans prédateur et ce jusqu’à la fin de l’expérience. Ces mères ont donné trois couvées d’œufs successives. Les daphnies-filles issues de ces œufs se développent ensuite uniquement dans un environnement sans prédateurs (Figure 2, à droite). Les scientifiques  ont mesuré la taille du casque défensif des filles au début de leur vie et lorsqu’elles étaient adultes.

Graphique en 4 parties. Chaque partie représente une daphnie. Celle en haut à gauche est annotée "Mères" et "Absence prédateurs". Elle a la morphologie d'une daphnie sans casque (voir Figure 1). Une flèche amène vers la daphnie en haut à droite, annotée "Filles" et "Absence prédateurs", qui a la même morphologie. La daphnie en bas à gauche est annotée "Mères" et "Présence prédateurs". Elle a la morphologie d'une daphnie avec casque défensif. Une flèche amène vers la daphnie en bas à droite, annotée "Filles" et "Absence prédateurs", qui a un casque défensif.
Figure 2. Dispositif expérimental et résultats de l’expérience. À gauche, les daphnies-mères se développent soit dans un environnement sans prédateur (en haut) soit en présence de prédateurs (en bas). Les filles se développent uniquement dans un environnement sans prédateur. Crédits : daphnie tirée de Ebert D., et al., EvoDevo, 2022/CC BY 4.0 ; larve Chaoborus issue de Piet Spaans/Wikimedia Commons/CC BY-SA 3.0.

Alors à votre avis, quelles sont les filles qui ont le plus grand casque ? Les filles issues des mères ayant perçu la présence des prédateurs ! (Figure 2). Cette différence est identique pour les filles issues des trois couvées successives [**]. Quelle que soit la couvée, les filles issues des mères avec prédateurs ont un casque représentant environ 25 % de leur taille totale, alors que les filles issues des mères sans prédateurs avaient un casque représentant environ 20 % de leur taille totale. Cette différence de taille de casque entre les filles issues de mères avec ou sans prédateurs a persisté à l’âge adulte.

Que penser de ces résultats ?

Si on résume, chez ces daphnies, la détection d’odeurs de prédateurs par les mères déclenche la production d’un plus grand casque défensif à la fois chez les mères et chez leurs filles. La plasticité se fait donc à la fois à l’échelle intragénérationnelle (détection de l’environnement et réponse par le même individu) et à l’échelle transgénérationnelle (détection de l’environnement par un des parents et réponse par les descendants).

Ceci pose des questions concernant les mécanismes impliqués dans cette réponse transgénérationnelle car les filles n’ont pas été exposées aux odeurs de prédateurs. Techniquement, seules les filles de la première couvée ont pu être exposées aux odeurs de prédateur lorsqu’elles étaient des œufs dans la poche incubatrice à l’intérieur de leur mère. Mais la production de casque se retrouve aussi chez les filles des couvées suivantes et les auteur·rices de l’étude précisent que les œufs ne sont pas capables de percevoir des odeurs de prédateurs. Une des hypothèses les plus probables est que les mères qui ont perçu des prédateurs transmettent certaines molécules à leurs filles (dans les ovules, les œufs, ou quand les filles sont dans la poche incubatrice) orientant leur développement vers la production d’un plus grand casque. 

Cette hypothèse propose que le mécanisme supportant la plasticité transgénérationnelle a évolué chez ces daphnies par sélection naturelle. Les daphnies pouvant déclencher la production ou non d’un casque défensif chez leurs filles en fonction de la présence ou non de prédateurs dans leur environnement – c’est-à-dire les daphnies qui sont plastiques transgénérationnellement – auraient mieux survécu que les daphnies ne possédant pas cette capacité. Si la présence de prédateurs à la génération des mères prédit bien la présence de prédateurs à la génération des filles, la plasticité transgénérationnelle semble en effet très avantageuse dans un contexte de présence variable de prédateurs. Les filles produisent un plus grand casque dès le début de leur vie à la suite de la perception d’indices de présence de prédateurs par leurs mères, ce qui leur permettrait d’être protégées dès le plus jeune âge de la prédation. Réciproquement, les filles ne produisent pas de grand casque lorsque les mères n’ont pas perçu la présence de prédateurs, ce qui leur épargnerait le coût potentiellement élevé de produire un tel casque. Ces daphnies plastiques transgénérationnellement survivraient donc mieux que les daphnies non plastiques transgénérationnellement quand la présence de prédateurs est variable mais prédictible entre générations. Ce qui aurait sélectionné la plasticité transgénérationnelle au fil des générations. 

Pour aller plus loin, l’équipe de recherche aurait pu vérifier qu’un plus grand casque défensif donne effectivement un avantage face à la prédation, en d’autres mots vérifier qu’un plus grand casque diminue le risque de se faire manger par la larve prédatrice Chaoborus. En effet, les auteur·rices ont montré que les daphnies ayant perçu des odeurs du prédateur au cours de leur développement ont moins de chance de se faire manger par rapport aux daphnies n’ayant pas perçu ces odeurs. Iels ont montré en parallèle que ces daphnies avec un casque plus grand. Mais la protection face à la prédation pourrait être due à un autre facteur, comme un changement de comportement de la daphnie. C’est le cas de beaucoup d’études dans le domaine : on estime qu’un changement d’un trait induit par la présence de prédateur permet nécessairement de protéger l’individu face à la prédation, mais on vérifie rarement que c’est le cas. De plus, cette connaissance aurait permis de mesurer l’impact de la plasticité transgénérationnelle : les filles issues des mères avec prédateur avaient un casque représentant 25 % de leur taille contre 20 % pour les filles issues de mères sans prédateur : cette différence permet-elle de diminuer significativement le risque de prédation chez les filles ? 

Plus de 20 ans plus tard, que pense-t-on de la plasticité transgénérationnelle ?

Le papier d’Agrawal a stimulé de nombreuses études testant l’existence de la plasticité transgénérationnelle dans d’autres organismes et en réponse à d’autres types d’environnements. Notamment dans le contexte de changement climatique, beaucoup d’études ont testé l’effet de l’augmentation de la température dans l’environnement des parents sur les réponses des descendants. Le débat n’est pas clos mais il semble que la plasticité transgénérationnelle ne soit pas un mécanisme très répandu d’adaptation à un environnement variable. Beaucoup d’études ont montré que la détection d’un nouvel environnement par les parents ne déclenche pas de réponse chez les descendants voire déclenche des réponses qui semblent diminuer la survie ou la reproduction des descendants dans ce nouvel environnement [7, 8]. Par exemple, chez le poisson d’eau douce Gasterosteus aculeatus (épinoche à trois épines), les descendants des pères ayant perçu des signaux visuels de leur prédateur pendant leur développement ont une moins bonne survie face à un vrai prédateur que les descendants des pères n’ayant pas perçu ces signaux [9]. 

Ceci pourrait s’expliquer par le fait qu’il y aurait peu de situations dans la nature où la plasticité transgénérationnelle serait avantageuse par rapport à la plasticité intragénérationnelle seule. Affaire à suivre ! 


[*] Un trait morphologique est une caractéristique physique d’un individu comme par exemple la forme de son bec, la longueur de ses pattes, la couleur de ses ailes. Un trait comportemental est une caractéristique du comportement d’un individu comme par exemple l’intensité sonore de son chant, la date à laquelle iel commence sa migration, le choix de sa nourriture. Un trait physiologique est une caractéristique du système physiologique d’un individu comme sa température corporelle, son taux de glucose dans le sang, sa réponse immunitaire face à un pathogène.

[**] Comme dit précédemment, les œufs des daphnies sont produits par lot. Une daphnie-mère produit une couvée de à 3-5 œufs en une seule fois, puis la semaine d’après une deuxième couvée de 3-5 œufs, etc. Toutes les filles issues de ces couvées successives appartiennent à la même génération – elles sont toutes sœurs. Et identiques génétiquement.


Éléments pour approfondir

Note A

Pourquoi la variabilité génétique est importante ? Dans une population à forte variabilité génétique, les allèles sont différents d’un individu à un autre pour de nombreux gènes, ce qui n’est pas le cas dans une population à faible diversité génétique où les individus sont quasi identiques génétiquement. La variabilité génétique d’une population est importante pour sa survie à long terme. En effet, dans une population à forte variabilité génétique, il y a une plus grande probabilité qu’un allèle conférant une résistance à un parasite soit présent. Si on imagine qu’un nouveau parasite est introduit dans une population à forte variabilité génétique, il est donc fort probable que certains individus possèdent des allèles leur permettant de lutter contre lui. Ainsi la population perdure. À l’inverse, si les individus sont quasi identiques génétiquement, et qu’aucun individu ne possède les allèles pour lutter contre le parasite, la population disparaît suite à son introduction dans le milieu.

Note B

Système olfactif de la daphnie. Nous venons de voir que la daphnie est capable de détecter des substances chimiques dans l’eau, lui permettant de détecter et localiser la présence de nourriture ou d’éventuels prédateur. Le système responsable de cette détection est le système olfactif, et les molécules capables d’être perçues par ce système, des odorants. Ces odorants sont captés par des récepteurs, des petites structures protéiques capables de se lier aux odorants et de transmettre une information issues de cette liaisons. Chez l’être humain, ces récepteurs sont cachés à l’intérieur de notre fosse nasale, mais ça n’est pas le cas de toutes les espèces. Chez la daphnie, ces récepteurs sont localisés au niveau de leurs deux antennules, des structures localisées près de leur tête (non visible sur les photos de l’article). À noter que ce qu’on appelle odeurs est le résultat de la perception (traitement opéré par le cerveau) de ces molécules, les odorants. Par exemple, l’eugenol est l’odorant qui nous permet de percevoir l’odeur clou de girofle.


[1] Jara F. G. & M. G. Perotti, Toad Tadpole Responses to Predator Risk: Ontogenetic Change between Constitutive and Inducible Defenses. Journal of Herpetololgy, 2009. [Publication scientifique]

[2] Tollrian R. & C. D. Harvell, The ecology and evolution of inducible defenses. Publié par Princeton University Press, 1999. ISBN : 9780691004945. [Livre de science]

[3] Mousseau T. A. & C.W. Fox, The adaptive significance of maternal effects. Trends in Ecology & Evolution, 1998. DOI : 10.1016/S0169-5347(98)01472-4. [Publication scientifique]

[4] Hebert P.D.N, The Population Biology of Daphnia (crustacea, Daphnidae). Biological reviews of the Cambridge Philosophical Society, 1978. DOI : 10.1111/j.1469-185X.1978.tb00860.x. [Publication scientifique]

[5] Kvam O. V. & O. T. Kleiven, Diel horizontal migration and swarm formation in Daphnia in response to Chaoborus. Proceedings of the Third International Symposium on Cladocera, 1995. DOI : 10.1007/978-94-011-0021-2_20. [Publication de conférence]

[6] Black A. R., Predator-induced phenotypic plasticity in Daphnia pulex: Life history and morphological responses to Notonecta and Chaoborus. Limnology and Oceanogry, 1993. DOI : 10.4319/lo.1993.38.5.0986. [Publication scientifique]

[7] Yin J., et al., Transgenerational effects benefit offspring across diverse environments: a meta‐analysis in plants and animals. Ecology Letters, 2019. DOI: 10.1111/ele.13373. [Publication scientifique]

[8] Sánchez‐Tójar A., et al., The jury is still out regarding the generality of adaptive ‘transgenerational’ effects. Ecology Letters, 2020. DOI : 10.1111/ele.13479. [Publication scientifique]

[9] Hellmann J.K., et al., Sex-specific plasticity across generations I: Maternal and paternal effects on sons and daughters. Journal of Animal Ecology, 2020. DOI : 10.1111/1365-2656.13364. [Publication scientifique]


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