Cervelle de moineau ou mémoire d’éléphant : les geais possèdent-ils une mémoire similaire à la nôtre ?

Écriture : Pauline Billard
Relecture scientifique : Alexandra Gros
Relecture de forme : Viet Chau Linh Nguyen et Alain Li

Temps de lecture : environ 11 minutes.
Thématiques : Comportement animal (Biologie, Sciences cognitives)

Publication originale : Clayton N. S. & Dickinson A., Episodic-like memory during cache recovery by scrub jays. Nature, 1998. DOI : 10.1038/26216

Des notions pour approfondir à la fin de l’article

Remémorez-vous votre dernier repas. Saurez-vous me répondre si je vous demande combien de temps s’est déroulé depuis ? Ce que vous avez mangé ? L’endroit où vous avez mangé ? Répondre à ces questions peut vous paraître simple. Pourtant, cela mobilise une forme de mémoire bien particulière : la mémoire épisodique. Cette mémoire a longtemps été considérée comme une caractéristique de l’espèce humaine. La publication discutée ici a marqué un véritable tournant dans l’étude de la mémoire épisodique chez l’animal car elle a montré pour la première fois que le geai buissonnier, un oiseau de la famille des corvidés, présente des capacités similaires à la mémoire épisodique. La mémoire épisodique serait-elle présente chez d’autres espèces animales que l’humain ?

Les animaux et la mémoire 

Il est admis que nous, les humains, ne sommes pas les seuls à avoir de la mémoire. Les animaux et même les plantes et d’autres organismes (voir la vidéo des travaux d’Audrey Dussutour sur le blob) semblent capables d’encoder des informations, de les stocker à plus ou moins long terme et de les récupérer. Beaucoup d’animaux, par exemple, apprennent dès leur naissance les règles sociales de leur groupe, les techniques de chasse, et à se cacher des prédateurs. Dans ce but, ils doivent encoder un ensemble d’informations pertinentes. Néanmoins, ce qui est moins bien établi, ce sont les types de mémoire que les animaux utilisent. Certains scientifiques soutiennent que les animaux possèdent uniquement un type de mémoire inconsciente et associative qui ne permet pas de retrouver le contexte dans lequel ils ont appris une information. Par exemple, les chiots apprendraient à ne pas aboyer ou à rester au pied par automatisme et non parce qu’ils se souviennent de l’avoir appris.

La mémoire épisodique

Parmi les différents types de mémoire, celui qui fait le plus débat au sujet de sa nature exclusivement humaine est la mémoire épisodique. En 1972, Endel Tulving la définissait comme la capacité de retrouver où et quand un événement personnel s’était déroulé [1]. Cette forme de mémoire permet donc de se rappeler d’événements personnellement vécus et de les resituer dans leur contexte spatio-temporel. Par exemple, je suis capable de me rappeler où j’ai mangé hier, ce que j’ai mangé et à quelle heure. Lorsque je me remémore ce souvenir, je suis également capable de me souvenir d’autres éléments contextuels comme par exemple les personnes avec qui j’ai mangé, la couleur de mes aliments, mon humeur à ce moment, etc. Un élément crucial de cette mémoire est qu’elle est liée à des aspects de conscience particuliers : nous savons que nous avons vécu cet événement. Nos souvenirs épisodiques, subjectifs, créent notre identité personnelle, et la mémoire épisodique nous donne un cadre spatio-temporel dans lequel nous évoluons : nous savons que nous vivons dans le présent, que nos souvenirs sont passés, et que nous nous dirigeons vers le futur.

La mémoire épisodique est-elle alors une capacité purement humaine ou est-elle présente chez d’autres espèces animales ? Chez l’humain, la mémoire épisodique est principalement étudiée à l’aide de questionnement verbal. Par exemple, on demande à une personne de se rappeler d’un événement personnellement vécu et de transmettre ce souvenir et ses détails à l’oral. Pour rechercher la présence d’une éventuelle mémoire épisodique chez les animaux, alors qu’ils ne peuvent pas parler, il est indispensable de mettre en place des critères permettant de tester la mémoire épisodique en se basant sur leurs comportements. Dans cette publication, en se basant sur la définition d’Endel Tulving en 1972 de la mémoire épisodique, Nicola S. Clayton et Anthony Dickinson proposent alors le premier critère comportemental pour étudier la mémoire épisodique chez l’animal : ce dernier doit être capable de se souvenir quel événement s’est déroulé, quand et . Ils argumentent ainsi que si les geais sont capables de retrouver quel type de nourriture ils ont précédemment caché, quand et où ils l’ont cachée, cela indiquerait qu’ils présentent des capacités similaires à celles de la mémoire épisodique chez l’humain.

Le protocole Quoi-Quand-Où 

Afin de créer un protocole permettant de tester les capacités de mémoire épisodique chez l’animal, les auteurs se sont basés sur les caractéristiques biologiques des geais qui, naturellement, cachent et retrouvent leur nourriture dans la nature. Les geais mangent des petits insectes comme des vers, ainsi que des fruits à coques (noisettes, noix, glands, etc.), et des fruits et légumes variés. Néanmoins, ils préfèrent grandement manger des petits vers vivants que des noix. Par ailleurs, ce sont des animaux qui cachent leur nourriture et qui sont capables de la retrouver des heures, des jours, voire même des semaines plus tard. Ainsi, les auteurs de l’étude ont décidé d’utiliser cette capacité naturelle des geais à cacher leur nourriture pour créer un protocole de mémoire sous la forme « Quand-Quoi-Où » : les geais sont-ils capables de se rappeler ce qu’ils ont caché (quoi), quand et où ? Dans un premier temps, les auteurs ont séparé les geais en deux groupes différents : un groupe « dégradé » (D) et un groupe « réapprovisionné » (R). Dans le groupe (D), les geais ont d’abord appris que les vers périment au bout d’un certain temps (124 heures, soit environ 5 jours) et deviennent alors immangeables, tandis que les cacahuètes ne périment jamais et sont toujours bonnes à manger même après un long délai. Pour apprendre cette règle, les geais ont tout d’abord eu l’opportunité de cacher des vers et des cacahuètes dans une barquette à glaçons contenant du sable, puis d’aller ensuite les retrouver dans les caches soit 4 heures après, soit 124 heures après (Figure 1).

Figure 1. Photographie d’un geai bleu en train de cacher les cacahuètes et les vers dans la barquette. Crédit : avec l’aimable autorisation du professeur Nicola S. Clayton de l’Université de Cambridge, autrice de la publication originale.

Après un délai court (4 heures), les vers étaient toujours vivants et mangeables. Mais après un délai long (124 heures), les vers étaient devenus périmés et immangeables, alors que les cacahuètes étaient intactes. Les geais du groupe (D) ont donc appris à éviter de retourner manger les vers dans les caches après 124 heures. Une nouvelle barquette est utilisée à chaque nouvel essai pour éviter un effet d’association entre la barquette et le type de nourriture.

À l’inverse, les geais du groupe (R) avaient l’opportunité de retrouver des vers frais et mangeables après les deux délais. Pour cela, les vieux vers étaient remplacés par de nouveaux vers par les expérimentateurs ; les geais de ce groupe ont donc appris qu’ils pouvaient manger des vers même après un long délai de 124 heures. Une fois que les geais ont bien appris les modalités de la tâche (i.e. les vers se périment — ou non — après un long délai tandis que les cacahuètes ne périment jamais), ils étaient testés dans la tâche de mémoire épisodique. Chaque test est composé d’un unique essai composé de 2 phases. Dans une première phase, les oiseaux pouvaient cacher des cacahuètes d’un seul côté de la barquette à glaçons. Pour ce faire, un seul côté de la barquette était rempli de sable et accessible par les oiseaux, tandis que l’autre côté était recouvert d’un film plastique, empêchant l’accès aux oiseaux. Dans une deuxième phase, la même barquette était redonnée aux geais qui ont alors pu cacher des vers de l’autre côté rendu accessible et rempli de sable, tandis que l’autre partie de la barquette était recouverte d’un film plastique (Figures 2 et 3). Ces deux phases étaient séparées de 120 heures. 4 heures après la deuxième phase, les geais pouvaient retrouver ce qu’ils avaient caché au cours de l’expérience. Avant la phase de récupération de la nourriture, cette dernière était enlevée afin de ne pas donner d’indices olfactifs ou visuels aux geais. Sans ces indices, les geais ne pouvaient alors s’appuyer que sur leur souvenir pour se rappeler quel type de nourriture ils avaient caché, dans quel côté de la barquette, et depuis combien de temps.

Figure 2. Design expérimental pour le groupe (D). Les geais du groupe (D) avaient la possibilité de cacher des cacahuètes et des vers dans une première phase. Après 120 heures, s’ils avaient caché des vers dans la première phase, ils pouvaient cacher des cacahuètes et vice versa. Lors de la phase de récupération, ils pouvaient récupérer le contenu de leurs caches. Dans l’essai « 4 heures », les chercheurs s’attendent à ce que les geais récupèrent les vers, car ils ne sont pas périmés. Dans l’essai « 124 heures », au contraire, les geais devraient choisir les cacahuètes s’ils se souviennent que les vers sont périmés après ce temps long.
Figure 3. Design expérimental pour le groupe (R). Les geais du groupe (R) avaient la possibilité de cacher des cacahuètes et des vers dans une première phase. Après 120 heures, s’ils avaient caché des vers dans la première phase, ils pouvaient cacher des cacahuètes et vice versa. Lors de la phase de récupération, ils pouvaient récupérer le contenu de leurs caches. Pour ce groupe, les vers n’étaient jamais périmés. Si les geais ont une mémoire épisodique, les chercheurs s’attendent alors à ce que les geais choisissent de récupérer les vers, qu’ils préfèrent aux cacahuètes, à la fin de l’expérience.

Pour la moitié des essais, les phases 1 et 2 étaient inversées de sorte que les geais pouvaient cacher en premier des vers pendant la phase 1 puis des cacahuètes pendant la phase 2. 

Les auteurs ont alors observé que, lorsque les vers étaient cachés depuis 4 heures, les geais du groupe (D) ont concentré leurs recherches du côté où ils avaient caché les vers, mais lorsque les vers avaient été cachés 124 heures plus tôt, ils ont plutôt dirigé leur recherche du côté de la barquette où ils avaient précédemment caché les cacahuètes. A contrario, les geais du groupe (R) ont eux continué à chercher les vers après 124 heures. Les résultats de cette étude ont démontré que les geais sont capables de se souvenir du type de nourriture qu’ils ont caché (cacahuète ou vers), où ils l’ont caché (de quel côté de la barquette) et depuis combien de temps (4 heures ou 124 heures). 

Une étude pionnière 

À travers leur étude, Nicola Clayton et Anthony Dickinson ont montré que le comportement des geais remplit donc les critères comportementaux de la mémoire épisodique chez l’animal. Néanmoins, cette étude ne permet pas de mesurer les aspects de conscience de la mémoire épisodique qui restent, pour le moment, impossibles à étudier sans le langage [pour approfondir : voir note A]. Ainsi, les auteurs ne prétendent pas avoir donné la preuve que les geais possèdent une mémoire épisodique exactement similaire à celle des humains, mais suggèrent d’appeler la forme de mémoire mise en lumière par leur étude la mémoire de type épisodique. D’autres travaux sont également venus compléter les recherches sur la mémoire épisodique chez le geais en montrant que ces derniers créent une représentation unique du « Quoi » , du « Quand » et du « Où » [pour approfondir : voir note B].

De nombreuses études ont repris ce protocole Quoi-Quand-Où, permettant de mettre en évidence des capacités de mémoire de type épisodique chez une grande variété d’espèces animales comme chez les grands singes [2], les rongeurs [3, 4], d’autres oiseaux [5], et même chez la seiche, un mollusque céphalopode [6] [pour approfondir : voir note C].

De plus en plus, la recherche montre que la mémoire épisodique des animaux ressemble à celle des humains. Tous les travaux actuels n’auraient peut-être jamais vu le jour si Nicola S. Clayton et Anthony Dickinson n’avaient pas publié leur étude sur les geais. Même certaines études chez l’humain s’inspirent de leur protocole afin d’évaluer la mémoire épisodique humaine [7]. Alors, cervelle de moineau ou mémoire d’éléphant ? Nous vous laissons méditer sur les capacités insoupçonnées de nos confrères les animaux.


Éléments pour approfondir

Note A

Selon Endel Tulving, la mémoire épisodique est plus large que de simples critères comportementaux permettant de répondre à la question « quand – quoi – où ». En effet, Tulving a complété, en 1984 puis en 2002, sa définition de la mémoire épisodique. Il a ajouté que cette dernière est liée à la conscience autonoétique, définie comme notre conscience d’évoluer dans un espace-temps spécifique et personnel (i.e. je sais que mes souvenirs représentent le passé, qu’ils m’appartiennent et sont différents de ceux des autres, que j’évolue dans le présent, et que je peux construire des représentations de mon futur) [8, 9]. Le protocole Quoi-Quand-Où, bien que représentant une révolution dans l’étude de la cognition animale, ne permet pas de mesurer ces aspects de conscience.

Note B

D’autres travaux sont également venus compléter les recherches sur la mémoire épisodique chez le geais en montrant que ces derniers créent une représentation unique du « Quoi » , du « Quand » et du « Où » [10]. Lorsque les geais encodent les modalités de l’événement (le type de nourriture, l’emplacement où ils l’ont cachée et depuis combien de temps ils l’ont cachée), ces trois éléments sont associés dans un même souvenir. De la même façon, lorsque l’on se souvient d’un événement, tous les éléments qui composent ce souvenir sont liés. Par exemple, si je me souviens d’un dîner entre amis, je me souviens de ce que j’ai mangé, quand c’était, avec quels amis, et tous ces éléments concernent le même souvenir. Ces études ont également montré que les geais peuvent utiliser leur souvenir dans d’autres situations s’ils en ont besoin [11]. En effet, je peux me servir de mon souvenir d’un dîner entre amis dans une situation qui n’a rien à voir. Par exemple, je me souviens que j’y ai mangé un excellent plat de poissons dont la recette est originaire de Marseille, et je peux la recommander à un ami qui part visiter cette ville.

Note C

Aujourd’hui, bien que ce protocole reste une référence pour mesurer la mémoire de type épisodique chez l’animal, d’autres chercheurs ont montré la nécessité de le faire évoluer en prenant par exemple en compte des éléments de contexte. Par exemple, dans l’étude d’Alexandra Veyrac et de ses collègues, les rats pouvaient retrouver quelle odeur (quoi) était associée avec quel emplacement dans la cage (où), en fonction de la matière du sol, de motifs sur les murs, et d’éléments auditifs diffusés dans la cage (dans quel contexte) [4].


[1] Tulving E. (1972). Episodic and Semantic Memory. In Endel Tulving & Wayne Donaldson (Ed.), Organization of Memory (pp. 382–402). New York: Academic press inc.

[2] Martin-Ordas G., et al., Keeping track of time: Evidence for episodic-like memory in great apes. Animal Cognition, 2010. DOI : 10.1007/s10071-009-0282-4

[3] Babb S. J. & Crystal J. D., Episodic-like Memory in the Rat. Current Biology, 2006. DOI : 10.1016/j.cub.2006.05.025

[4] Veyrac A., et al., Memory of Occasional Events in Rats: Individual Episodic Memory Profiles, Flexibility, and Neural Substrate. Journal of Neuroscience, 2015. DOI : 10.1523/JNEUROSCI.3941-14.2015

[5] Zinkivskay A., et al., What-Where-When memory in magpies (Pica pica). Animal Cognition, 2009. DOI : 10.1007/s10071-008-0176-x 

[6] Jozet-Alves C., et al., Evidence of episodic-like memory in cuttlefish. Current Biology, 2013. DOI : 10.1016/j.cub.2013.10.021

[7] Saive A.-L., et al., “What-Where-Which” Episodic Retrieval Requires Conscious Recollection and Is Promoted by Semantic Knowledge. PLOS One, 2015. DOI : 10.1371/journal.pone.0143767 

[8] Tulving E., Précis of Elements of episodic memory. Behavioral and Brain Sciences, 1984. DOI : 10.1017/S0140525X0004440X

[9] Tulving E., Episodic Memory: From Mind to Brain. Annual Review of Psychology, 2002. DOI : 10.1146/annurev.psych.53.100901.135114

[10] Clayton, N. S., Elements of episodic-like memory in animals. In Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences (Vol. 356, pp. 1483–1491), 2001. DOI : 10.1098/rstb.2001.0947

[11] Clayton, N. S., Interacting Cache Memories: Evidence for Flexible Memory Use by Western Scrub-Jays (Aphelocoma Californica). Journal of Experimental Psychology: Animal Behavior Processes, 2003. DOI : 10.1037/0097-7403.29.1.14


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